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1834年，林肯作为刚刚改名的辉格党成员当选为伊利诺伊州议员并连任三届至1842年。1846年，林肯当选美国众议院议员，并任一届（两年）。林肯和废奴主义议员约书亚.R.吉丁斯一同起草法案，废除哥伦比亚特区内的蓄奴制，补偿奴隶主，加强捕捉逃奴的力度，并推动公民投票。这一法案无法吸引足够的辉格党支持者，因此后来放弃了。

在外交政策和军事政策上，林肯反对美墨战争，称它是波尔克总统所追求的“军事荣誉——从血雨中升起的诱人彩虹。由于战争由墨西哥在争议土地上屠杀美军士兵开始，波尔克坚称墨西哥“入侵了我们的国家，在我们的土地上洒下我们人民的血。”林肯要求波尔克向国会说明究竟血被洒在哪一个点上，以及证明这个点是否位于美国的土地上。

实际上争执的背后是南北双方不同的利益基础，南方的种植园经济希望扩大领土，得到更多的土地。而广阔的领土对于工业来说是个天然的缺陷——人们很容易得到土地，不想去工厂做工。如前文所述，殖民地时代还专门立法，不允许熟练技工转行。所以北方反对领土扩张，这在一定程度上是对印第安人的保护。

但国会没有通过这一决议，甚至没有讨论，国家报纸也完全无视它，这导致林肯在本选区失去政治支持。一份伊利诺伊州的报纸嘲弄地称他为“污点林肯”，林肯后来对于自己的一些言论感到后悔，尤其是他对总统开战权力的攻击。

1846年林肯意识到克莱很难当选总统，于是决定在1848年美国总统选举的辉格党提名中支持扎卡里.泰勒将军。泰勒最终获胜，林肯希望能够成为地政事务办公室专员，但这一职位最终被交给了来自伊利诺伊州的对手贾斯汀.巴特菲尔德。作为慰藉，政府希望他担任俄勒冈地区的区长。这一地区较为偏远，又是民主党的要塞，且接受这一职位将意味着他在伊利诺伊州的法律和政治生涯的终结，因此林肯拒绝这一提名，继续从事法律事业。

到1850年代，为了反对支持奴隶制的《堪萨斯-内布拉斯加法案》，林肯重回政治；1854年10月16日，在他的《皮奥里亚演说》中，林肯公开自己对奴隶制的反对态度，并一直重申之直至他当选总统。1854年末，林肯作为伊利诺伊州辉格党候选人竞选参议院议员。

其时辉格党已经为《堪萨斯-内布拉斯加法案》所分裂，其局面难以挽回。于是在旧辉格党,一无所知党，自由土地党,自由党和民主党党员的基础上，林肯推动了新的共和党的建立。在1856年共和党全国大会上，林肯在本党副总统候选人选票上排名第二。

1857年3月，最高法院对《斯科特诉桑福德案》做出裁定：首席大法官罗杰.B.托尼认为黑人并非公民，因此不能从宪法中获得权利。林肯谴责这一裁决，并称它是民主党支持奴隶主权力的政治阴谋。林肯说：“独立宣言的起草者们本意绝不是‘人人在肤色、体型、智力、道德和社会能力上是平等的’，但他们的确认为‘人人生而平等——在不可剥夺的权利上是平等的，其中包括生命、自由和追求幸福的权利’。”

1858年，州共和党大会提名林肯参选参议员，林肯发表《分争之家演说》：“若一家自相分争，那家就站立不住。我认为这个政府不能在半奴隶半自由的状态下长存。我不希望这个联邦分崩离析——我不希望这个家灭顶颠覆——但我确实希望它结束分争。它将向两条迥然相异的方向发展。”这一演说描绘在奴隶制争论之下的分立所带来的危险，并激励北方的共和党人。由此，全州的选举也即将展开，州立法机关将选择林肯或道格拉斯作为伊利诺伊州参议员。

1858年的参议院竞选过程中，林肯和道格拉斯展开了七次辩论，这是美国历史上最著名的辩论。两人的原则在现实和政治方面形成鲜明对比，林肯警告说“奴隶权力”将威胁美国的共和主义价值，并控诉道格拉斯曲解了国父们“人皆生而平等”的意图；而道格拉斯则着重强调了自己的弗里波特主义观点——定居者有权自己选择是否施行奴隶制，并控诉林肯已经成为了废奴者中的一员。林肯说道格拉斯的人民主权论是对国家道德的威胁，道格拉斯是将奴隶制扩展至自由州的阴谋的代表，说林肯蔑视最高法院权威和《斯科特案》的裁决。这一系列辩论氛围如同拳击赛一般，吸引了大量的观众。

共和党的候选人在选票中领先，但民主党获得更多的席位，因此立法机关选举道格拉斯连任参议员。林肯虽然败北，但他对这一问题的观点和阐释使他在全国政治界获得名望。1859年5月，林肯买下《伊利诺伊州公报》，一家长期支持他的德语报社；全州130,000名德裔美国人大部分支持民主党，但一份德语报纸应当能够为共和党获得一定支持。

1860年2月27日，纽约共和党领袖邀请林肯到库伯联盟学院向一群有权势的共和党人发表演说。林肯表示人民主权论对国父们并没有价值，他们还不断尝试限制奴隶制。林肯坚持认为共和党人的道德基础要求他们反对奴隶制，并否定一切“在对与错中间地带的摸索”。林肯的这次演说给观众留下了深刻的印象，由此进入共和党的前列，并获得参与共和党总统候选的机会。